海を蹂躙する謎の敵「深海棲艦」。 在りし日の艦艇の魂を胸に抱き、その脅威に唯一対抗できる「艦娘」たち。 艦娘たちの拠点「鎮守府」の存亡をかけ双方が激突した「MI作戦」では特型駆逐艦「吹雪」の活躍もあり艦娘たちが勝利を収めたが、その激戦以降、彼女たちの戦いはますます熾烈なものとなっていた。 MI作戦の成功を足がかりに、鎮守府の戦力は南方の海域に進出。敵泊地の攻略を続け、その戦域を少しずつ拡大していた。 その中で新たな前線基地に集結し、次の作戦に備える艦娘たち。戦いを経て成長し、そして新たな戦力も加わり続けて作戦に成功を収め意気上がる彼女たちだったが、目標とする海域に重大な異変が発生していることが判明する。 そこで艦娘たちを待っているものとは――。

海を蹂躙する脅威、それが「深海棲艦」。 その脅威に対抗できるのは、 「艦娘」と呼ばれる在りし火の艦艇の魂を持つ娘たちだけーー。 深海棲艦に対向する艦隊の拠点、「鎮守府」。 そこは、多種多彩な艦娘が集い、 そして日々の演習などで切磋琢磨しながら、共同生活をする場所。 その鎮守府になる日、一隻の艦娘が着任する。 彼女は、特型駆逐艦ーー。 その名を「吹雪」。 「吹雪です！よろしくお願いします！」 吹雪の、そして艦娘たちの物語が今始まります。