あの戦いから2年。セフィロスがもたらした大破壊から立ち直りつつあった魔晄都市「ミッドガル」を、謎の厄災が襲う。「星痕症候群」と呼ばれるその病は、治療方法も見つからないまま次々と人々を死に至らしめていく。この病に呼応するかのように現れた新たなる敵。平和と引き換えに大事な仲間達を失い、深い自責の念に心を閉ざしていたクラウドは、眼前に迫った避けようのない戦いを前に思い悩む。「罪って許されるのか。」長い葛藤の末、ついに戦いを決意するクラウド。敵の目的は何なのか？なぜ人々が病に倒れるのか？人知を超えた戦いの先に待ち受けていた真実とは―。

世界を滅ぼすドラゴンが求めるのは—— つがいとなる「Dの少女」。 25年前、突如現れたドラゴンと総称される怪物たちにより、世界は一変した——。 やがて人間の中に、ドラゴンの力を持った“D”と呼ばれる異能の少女たちが生まれる。 世界で唯一の男の“D”である少年・物部悠は、“D”の少女たちが集まる学園・ミッドガルに強制的に送り込まれた。 偶然、学園生の少女イリスの裸を見てしまい、さらに生き別れの妹・深月と再会した悠は、この学園に入学することになり……!? 落ちこぼれの少女と、最強の暗殺者になるはずだった少年が、世界を脅かす7体のドラゴンに挑む——！