U-17Ｗ杯（アンダーセブンティーンワールドカップ）を終え、選手達がそれぞれの日常に戻った頃。氷帝では、部長を引き継いだ日吉を中心に２年生の鳳、樺地達が部を動かし、３年生は彼らを見守っていた。そんな中、跡部財閥が湘南にテニスコートを新設。エキシビジョンマッチにもっともふさわしい対戦校を跡部が指名する。相手は――立海大附属中。 全国大会の辛苦を胸に、王者として…ではなく挑戦者（チャレンジャー）として新たに決意を燃やす彼らは、切原ら次代の立海にその想いを引き継ぐため、跡部の挑戦を引き受ける。前大会で対することの叶わなかった氷帝と立海。中学最後の試合となる３年生、そして未来を背負っていく２年生。それぞれの想いが交わう夢のゲームが始まる…!!

『新テニスの王子様 OVA vs Genius10』のその後がついにアニメ化！ TVアニメシリーズ放送開始から20周年という節目に、アニメの舞台はいよいよ世界に！ U-17(アンダーセブンティーン)日本代表合宿に参加した越前リョーマだったが、 合宿の規範を破ったとされ退去を命じられてしまう。 合宿所を後にしたリョーマは兄である越前リョーガの誘いでアメリカ代表として、 「U-17 WORLD CUP」に参戦することを決める。 プロとなるためドイツに渡った手塚と、アメリカ代表となったリョーマが日本代表の敵となる中、 「U-17 WORLD CUP」が開幕する───。

ゾイドとは、銀河の彼方に生息する、戦う意思を持った金属生命体である。 惑星が最後を迎え、人類は第二の故郷として地球を目指すが、 ゾイド因子の暴走と不慮のタイムワープで、突如、21世紀の地球にゾイドが出現。 ゾイドによる破壊と度重なる地殻変動で地球は一度滅びた。 レオは自ら発掘したビーストライガーを相棒に、 地球の未来を左右する少女サリーと冒険の旅に出発した。

千年パズルを完成させたことにより、≪闇遊戯≫という、もう１人の人格を呼び覚ました武藤遊戯。 海馬コーポレーションの社長にして決闘者(デュエリスト)の頂点に君臨する海馬瀬人や、仲間たちと数々の死闘を繰り広げたが、過去との因縁により、もう1人の自分との闘いを余儀なくされ、遊戯と闇遊戯はついに決別し、別々の道へ旅立つこととなった――。 そうして、闇遊戯との最後の決闘を終えて、日常を取り戻したかに見えた遊戯たち。 その前に現れた謎の少年≪藍神(あいがみ)≫。 そして、世界中で次々と起こる謎の失踪事件。 ただひたすら千年パズルを探し求める海馬。 すべてのピースが合わさるとき、再び決闘（デュエル）の幕が切って落とされる！

ネットワークシステムが発達した都市Den City(デンシ ティ )。そこでは大企業『SOLテクノロジー社』が作り上げた高度なネットワーク技術により、 『LINK VRAINS(リンク ヴレインズ )』と呼ばれる VR 空間が構築され、人々はその空間での新たなデュエル体験に熱狂していた。 『LINK VRAINS(リンク ヴレインズ )』に、デュエルによるハッキングを仕掛ける謎のハッカー集団『ハノイの騎士』が現れる。彼らの狙いはネットワークのどこかに存在するという『AI たちの世界＝サイバース』 を滅亡させる事にあった。 しかしそんな 『LINK VRAINS(リンク ヴレインズ )』の脅威に立ちはだかる１人のデュエリストがいた。 彼の名は“ Playmaker”。圧倒的なデュエルで『ハノイの騎士』を倒し、何も語らずに去っていく彼の名は、ネットワーク世界で一躍有名になる。 その“ Playmaker”の正体である高校生『藤木遊作』は、過去に起きた事件の真相を探すため、VRAINSに出没する『ハノイの騎士』を追っていたのだった。

物語の舞台は海岸沿いにある「舞網市(まいあみし)」。 デュエルの技術が突出して進歩している。その理由は赤馬零児が社長を務めるレオ・コーポレーションの存在。 同社が開発した「質量を持つ立体幻影(ソリッド・ビジョン)」の普及により、舞網市で「アクションデュエル」が生まれ、世界中で人気を博している。 子供たちはスター的存在であるプロデュエリストに憧れ、 主人公・遊矢たちが通う「遊勝塾」や最大手「LDS(レオ・デュエル・スクール)」といった大小さまざまな規模の塾に通い、 召喚法やデュエルスタイルなどを学んでいる。 そんなある日、遊矢はプロデュエル界の現役チャンピオンとエキシビジョンマッチで戦うことになるのだが……？